ISSN 0798 1015

Vol. 38 (Nº 36) Año 2017. Pág. 29

Riqueza de plantas em mosaicos rurais na região do «arco do desmatamento», Amazônia Oriental, Brasil

Plant richness in rural mosaics in the Eastern Amazon’s ‘arc of deforestation’

Igor DO VALE 1; Izildinha Souza MIRANDA 2; Danielle MITJA 3; Graciliano Galdino Alves dos SANTOS 4; Alessio Moreira dos SANTOS 5; Tâmara Thaiz Santana LIMA 6 Luiz Gonzaga Silva COSTA 7

Recibido: 01/03/2017 • Aprobado: 20/03/2017

Conteúdo

1. Introdução

2. Metodologia

3. Resultados e Discussão

4. Conclusões

Agradecimentos

Referências bibliográficas

1. Introdução

Em função da conversão de florestas para áreas de cultivos agrícolas e pastagens na Amazônia, mosaicos de diferentes coberturas vegetais tem surgido, principalmente em áreas de agricultura familiar. A heterogeneidade encontrada nesses mosaicos, onde fragmentos de diferentes cultivos são conectados com áreas naturais, supre uma diversidade de necessidades biológicas e ecológicas (como refúgio, alimentação, e corredores de dispersão) que auxiliam na sobrevivência e diversidade das espécies, seja medida em grande ou pequena escala (Benton et al., 2003).

Estudos que focam no efeito da modificação e remoção das coberturas tropicais sobre a biodiversidade têm aumentado nesses mosaicos (Gibson et al., 2011; Newbold et al., 2015; De Castro Solar et al., 2016); pois quantificar e compreender as principais respostas da biodiversidade às perturbações humanas em escalas múltiplas é fundamental para promover planos de conservação (De Castro Solar et al., 2016).

Em geral, essas mudanças nos usos da terra reduzem a biodiversidade, embora o tamanho do efeito varia de acordo com a região, grupo taxonômico, métricas ecológicas e tipo de perturbação, além da escala de estudo (Gibson et al., 2011; Chisholm et al., 2013).

A diversidade alfa, derivada da riqueza de espécies em um determinado local, e a diversidade beta, derivada das diferenças na composição de espécies de um local para outro (Crist et al., 2003), podem revelar padrões espaço-temporais contrastantes e a extensão em que a diversidade alfa pode predizer a diversidade beta pode diferir, pois dois locais com igual riqueza de espécies podem compartilhar todas ou nenhuma de suas espécies (Tylianakise et al., 2005; Kessler et al., 2009). Assim, comparar a diversidade alfa e beta em escala local e de paisagem é uma área importante e ainda pouco compreendida da pesquisa ecológica básica e aplicada (Kessler et al., 2009).

O desenvolvimento de planos de conservação eficazes para paisagens multifuncionais exige uma compreensão do valor das florestas secundárias transitórias na manutenção da diversidade vegetal (Gardner et al., 2007; Melo et al., 2013; Van Breugel et al., 2013). As práticas de uso da terra podem mudar fortemente as trajetórias de recuperação dessas florestas (Mesquita et al., 2015; Arroyo-Rodriguez et al., 2015) e, a longo prazo, a intensificação do uso da terra pode reduzir sua resiliência, o que diminui o potencial de prestação de serviços ecossistêmicos (Jakovac et al., 2015). Em geral, tipos de uso agrícolas (abandonadas e ativas) têm um impacto muito maior do que os sistemas agroflorestais e plantações, com e sem sombreamento (Gibson et al., 2011).

Uma forma de acessar o efeito das mudanças da cobertura florestal na biodiversidade é a comparação da riqueza entre os diferentes tipos de uso da terra, que pode servir como uma métrica simples e eficaz, para avaliar o valor de conservação de cada tipo de uso da terra e os impactos relativos a diferentes padrões de modificação na paisagem (Mendes et al., 2008; Gibson et al., 2011). Em estudos com plantas, a importância relativa dos diferentes gradientes ambientais e sua interação na determinação da riqueza de espécies de diferentes formas de crescimento precisa ser mais aprofundada (Pausas e Austin, 2001).

As condições e recursos disponíveis em diferentes estratos estabelecem nichos diferenciados para as plantas (Puig, 2008). A partir do estádio juvenil até o adulto, os indivíduos de uma população vegetal passam por uma série de filtros ambientais, que resultam em comunidades de estrutura e composição distintas (Puig, 2008; Carvalho et al., 2009). Além disso, os estratos inferiores, que representam a dinâmica de regeneração, são definidos pelo regime de perturbação (incluindo a intensidade, freqüência e escala de perturbação) e pela biologia das espécies (Kennard et al., 2002). Enquanto, os estratos superiores, presentes nos fragmentos florestais, constituem importante fonte de própagulos e sementes florestais (Vieira e Proctor, 2007). Desta forma, o estudo de diferentes estratos pode auxiliar na compreensão do potencial de conservação biológica dos diferentes tipos de uso do solo.

Neste estudo, objetivamos comparar a diversidade de plantas em diferentes tipos de uso da terra estabelecidos em três mosaicos rurais do sudeste do Estado do Pará, com a finalidade de responder três perguntas: (1) qual a importância da escala (alfa e beta) sobre a diversidade total dos mosaicos? (2) como a riqueza de espécies responde aos diferentes tipos de uso? (3) os padrões de riqueza serão o mesmo em diferentes estratos?

2.1. Área de estudo

O estudo foi realizado em 2008, em três comunidades rurais com pequenas propriedades familiares: Palmares II, Maçaranduba e Travessão 338-S. Cada comunidade foi considerada como um mosaico rural, onde fragmentos de áreas naturais estão conectados a diferentes tipos de usos da terra.  As comunidades estão localizadas no sul e sudeste do Estado do Pará, na região conhecida como Arco do Desmatamento. A perda de biodiversidade nessa região é intensa, e impulsonada pelas mudanças de uso da terra causada pelo desmatamento para a agricultura. Além disso, os incêndios antropogênicos e os graves eventos de seca da última década nesta região também estão impulsionando mudanças florísticas e estruturais e contribuindo para o próprio desmatamento (Morandi et al., 2016).

O Projeto de Assentamento Palmares II (625,263.4 9,343,195.9; UTM, WGS84), localizado no município de Parauapebas, foi criado em 1996, com fazendas que possuem em média 26 ha de área. A comunidade de Maçaranduba (679,602.5 9,473,375.9 UTM, WGS84) está localizada no Projeto de Assentamento Agroextrativista Praia Alta-Piranheiras, no município de Nova Ipixuna. Esta comunidade foi criada em 1994, e suas fazendas tem área média de 71 ha. A comunidade do Travessão 338-S (493,585.7 9,582,189.4 UTM, WGS84) está localizada ao longo da Rodovia Transamazônica, no município de Pacajá. Foi criado em 2001, as fazendas têm tamanho médio de 86 ha.

Essas três comunidades rurais já foram estudadas por De Sartre (2011), Oszwald et al. (2011; 2012), Costa et al. (2012), Grimaldi et al. (2014), Marichal et al. (2014), Do Vale et al. (2015) e Lavelle et al. (2016). A vegetação primária dominante na região é floresta tropical úmida de terra firme, e a temperatura média anual na área é de 26 °C.

As fazendas estudadas são marcadas por uma dinâmica da paisagem recente, apresentando mosaico de diferentes coberturas, tais como pastagens, roças, florestas secundárias, entre outros. No entanto, as três áreas apresentaram dinâmicas de colonização diferenciadas. Uma análise das métricas das paisagens de 2007, e sua dinâmica entre 1990 e 2007, foi apresentada por Oszwald et al. (2011), que inclui um mapa de localização das fazendas e imagens Landsat da cobertura vegetal em 2007. A comunidade de Palmares II apresentava uma paisagem agrícola muito fragmentada, com muitos pastos e roças, além da presença de queimadas recentes nas áreas florestais; Palmares II possui grande rede viária, no entanto, a distância entre o local de residência (Vila de Palmares II) e o local dos cultivos é um fator importante que interfere no grau de impacto humano.

A comunidade de Maçaranduba é mais antiga e apresentava uma paisagem predominantemente agrícola, composta por pastagens em diferentes estágios de desenvolvimento; as florestas secundarias foram formadas após o abandono das áreas agrícolas e as florestas pristinas são remanescentes de matas ciliares ou em áreas de difícil acesso. Maçaranduba é caracterizada por uma passagem muito rápida e intensa da fase florestal à fase agrícola, principalmente pastagens. A comunidade do Travessão 338-S é a mais recentemente afetada pelo desmatamento, as primeiras intervenções agrícolas começaram no início de 1990 e a conversão de florestas em terras agrícolas permanecia ainda marginal em 2007; as fazendas eram principalmente florestais ou compostas por manchas florestais de tamanho grande, o que caracterizava a paisagem do mosaico como florestal (Oszwald et al., 2011).

2.2. Delineamento experimental

Uma pesquisa socioeconômica realizada com 50 pequenos agricultores familiares ajudou a definir quais fazendas eram mais representativas dos mosaicos (De Sartre, 2011); e, as nove fazendas mais representativas em cada mosaico foram selecionadas para este estudo.

Em cada fazenda foram estabelecidos cinco pontos amostrais para o inventário da vegetação. Os pontos foram igualmente espaçados ao longo da maior diagonal da fazenda, com o auxílio de um mapa. Assim, a distância entre os pontos foi igual a 1/6 do comprimento da diagonal e variou conforme a fazenda (entre 200 e 400 m). Como os pontos foram espaçados ao longo da diagonal de cada fazenda, eles não foram selecionados com base no tipo de uso da terra. Assim, foi assumido que a cobertura vegetal dos pontos refletiu os tipos de uso da terra predominantes em cada mosaico rural estudado, o que resultou em um número heterogêneo de pontos amostrais para cada tipo de uso por mosaico (Tabela 1).

Foram identificados nove tipos de uso da terra nos três mosaicos rurais estudados. O mosaico de Palmares II, é o único que possui florestas queimadas e não possui florestas conservadas, e tem o maior número de cultivos anuais. Maçaranduba possui o maior número de pastos, enquanto Travessão 338-S tem o maior número de florestas e o único que possui plantios arbóreos. É importante estabelecer que todos os cultivos agrícolas estavam ativos na época da coleta dos dados, que ocorreu em 2008 (Tabela 1).

Em cada ponto amostral a vegetação foi coletada em três estratos. Uma parcela de 10 x 50 m (500 m²) foi alocada para o inventário do estrato superior (indivíduos com DAP > 10 cm), uma subparcela de 5 x 50 m para o estrato médio (indivíduos com DAP < 10 cm e altura > 2,0 m) e finalmente, no centro da parcela, foram distribuídas regularmente 10 subparcelas de 1 x 1 m para o inventário do estrato inferior (indivíduos com 2,0 m < altura > 10 cm). O número de amostras por estrato variou por mosaico, visto que existem tipos de uso que não possuem todos os estratos.

A pré-identificação das espécies foi realizada por um parataxônomo e confirmada por comparação no Herbário João Murça Pires do Museu Paraense Emilio Goeldi. As plantas foram classificadas de acordo com o sistema Angiosperm Phylogeny Group III. Os poucos indivíduos não identificados (2, 5 e 6% dos indivíduos em Palmares II, Maçaranduba e Travessão 338-S, respectivamente) foram excluídos das análises.

Tabela 1. Número de pontos amostrais por tipo de uso em três mosaicos rurais
(PII = Palmares II, M = Maçaranduba, T338S = Travessão 338-S)
na região do “arco do desmatamento”, Amazônia Oriental.

a Urochloa brizantha foi a forrageira dominante em Maçaranduba e Palmares II, enquanto Urochloa decumbens predominou em Travessão 338-S.

b Plantações arbóreas são comuns no sudeste do Pará e foram restritas ao mosaico de Travessão 338-S, parte integrante da região produtora de cacau do sudeste do Pará.

2.3. Análises estatísticas

Riqueza de espécies foi a medida de diversidade utilizada neste estudo, pois além de ser a medida mais utilizada possui algumas vantagens: 1) captura a essência da biodiversidade porque riqueza se associa prontamente à presença de uma variedade de espécies, 2) seu significado é amplamente compreendido, 3) é um parâmetro mensurável, e 4) muitos dados sobre riqueza já existem (Mendes et al., 2008).

Assim, para verificar a importância da escala (alfa e beta) sobre a diversidade total dos mosaicos rurais, foi utilizado a partição aditiva da diversidade (Lande, 1996), onde ɣ = α + β1 + β2, em que a diversidade alfa (α) considera a riqueza total por ponto amostral, diversidade beta considera a diversidade entre pontos amostrais da mesma fazenda (β1) e entre as fazendas amostradas (β2), e diversidade gama (ɣ) é a soma de todas as diversidades anteriores e representa a diversidade do mosaico. Esta abordagem permite que a partição aditiva da diversidade total numa região seja desagregada em componentes específicos da escala da diversidade, que podem ser comparados diretamente; além disso, pode ajudar a entender quais fatores estão controlando a distribuição espacial da biodiversidade (Veech et al., 2002). A partição aditiva foi realizada na interface R-Studio para R (R Foundation for Statistical Computing, Vienna, AT) utilizando a função de adipart do pacote vegan.

Para comparar a riqueza entre os diferentes mosaicos e entre tipos de uso da terra dentro de um mesmo mosaico, a riqueza foi estimada pelo método de rarefação para cada estrato inventariado, utilizando o estimador de Mao Tao, baseado no número de amostras (Colwell, 2013). As curvas de rarefação foram utilizadas, pois o número de amostras entre os tipos de usos e entre os mosaicos foram diferentes; e, também por esse motivo, a riqueza estimada foi extrapolada de forma a homogeneizar o número de amostras e facilitar a comparação. A extrapolação foi realizada segundo Colwell et al. (2012) e tomou como base o tipo de uso ou o estrato com o maior número de amostras.

Tipos de uso com menos de três pontos amostrais não foram considerados na análise. As estimativas e a extrapolação de riqueza foram realizadas no programa Estimates 9.1 (Colwell, 2013). A significância das diferenças observadas na riqueza estimada foi avaliada comparando visualmente as curvas de rarefação por amostras e seus respectivos intervalos de confiança a 95% plotadas em um eixo x de abundância de indivíduos, conforme recomendado por Gotelli e Cowell (2001). No caso de sobreposição dos intervalos de confiança então as riquezas foram consideradas similares, caso contrário foram consideradas diferentes.

3.1. Escalas da diversidade

A diversidade beta entre as fazendas contribuiu mais fortemente para a riqueza total de espécies dos mosaicos (ou diversidade gama) e dos tipos de uso. Nos mosaicos, a diversidade alfa teve menor contribuição que nos tipos de uso. A contribuição da diversidade beta entre os pontos amostrais foi maior nos mosaicos que entre os tipos de uso (Figura 1).

Figura 1. Partição aditiva da diversidade florística (em %) em diferentes tipos de uso da terra em três mosaicos rurais (a = Palmares II, b = Maçaranduba, c = Travessão338-S) na região do “arco do desmatamento”, Amazônia Oriental. Azul = diversidade α (riqueza total por ponto amostral); verde = diversidade β1 (riqueza entre pontos) e rosa = diversidade β2 (riqueza entre fazendas). Siglas para tipos de uso como na Tabela 1.

As florestas secundárias antigas de Palmares II não apresentaram diversidade beta entre fazendas, porque foram presentes em apenas uma fazenda. As florestas exploradas de Maçaranduba, os pastos invadidos e plantios arbóreos do Travessão 338-S não apresentaram diversidade entre pontos amostrais, porque esses tipos de uso apresentaram apenas um ponto amostral em cada fazenda (Figura 1).

Dois fatores podem ter contribuído para o aumento da diversidade beta: a distância entre as fazendas e a fragmentação da paisagem causada pela implantação de diferentes tipos de uso da terra em cada fazenda. Locais próximos uns dos outros são normalmente mais semelhantes em condições ambientais do que locais distantes. Quanto maior for o grau de heterogeneidade espacial subjacente na paisagem, maior será o grau de dissimilaridade da comunidade entre os fragmentos de habitat (tipos de uso da terra) separados por distâncias crescentes (Fortin e Dale, 2005; Sfair et al., 2016). As diferentes condições ambientais entre as fazendas são acentuadas, não só pela distância, mas também pelas escolhas de manejo aplicadas por cada pequeno agricultor familiar.

O tamanho, o local e o tipo de uso das manchas agrícolas em cada fazenda, é uma escolha do produtor, e vai determinar a composição e a estrutura da paisagem. E, quando a mesma quantidade de habitat é distribuída em uma paisagem, através da fragmentação, em vez de permanecer como um grande fragmento único, a diversidade beta é aumentada (Tscharntke et al., 2012). Portanto, a dissimilaridade das comunidades locais (diferentes tipos de uso em diferentes fazendas) determina a biodiversidade em toda a paisagem e substitui os efeitos locais negativos da fragmentação do habitat na biodiversidade – hipótese da dominância da diversidade beta (Tscharntke et al., 2012; Arroyo-Rodriguez et al., 2015).

Entretanto, ao comparar comunidades de abelhas e vespas ao longo de um gradiente de uso da terra, Tylianakis et al. (2005) descobriram que embora a diversidade alfa fosse maior nos agroecossistemas intensivamente utilizados, a diversidade beta foi significativamente maior em sistemas de menor intensidade. Apesar das diferenças de intensidade de uso entre os mosaicos rurais e os tipos de uso da terra, nenhum padrão foi encontrado para as plantas analisadas neste estudo.

3.2. Diversidade por tipos de uso da terra

Houveram diferenças significativas nas curvas de rarefação de espécies entre os tipos de uso de cada mosaico; contudo, essas diferenças ocorreram apenas nos estratos inferior e médio (Figura 2; Tabela 2). No geral, as florestas conservadas, exploradas e queimadas apresentaram o maior número de espécies entre os tipos de usos de todos os mosaicos, enquanto os pastos invadidos, limpos e cultivos anuais apresentaram a menor riqueza (Figura 2; Tabela 2).

Como sabemos, o maior número de espécies nas florestas é devido à um enriquecimento gradual de espécies durante a sua formação, acompanhado de um aumento em complexidade estrutural e funcional, o que inclui maior estratificação (Puig, 2008; Chazdon 2012).

As florestas secundárias antigas de Maçaranduba e Travessão 338-S, também mostraram a mesma complexidade, pois apresentaram riqueza similar às florestas conservadas e exploradas em todos os estratos (Figura 2; Tabela 2). No estrato inferior de Maçaranduba, apresentaram até mais espécies que as florestas conservadas (Figura 2h; Tabela 2).

Já em Palmares II, as florestas secundárias antigas tiveram riqueza semelhante às florestas queimadas e exploradas apenas no estrato superior, mas foi neste estrato que as florestas queimadas e as capoeiras antigas mostraram baixo número de indivíduos quando comparadas às florestas exploradas (Figura 2c; Tabela 2). Nos estratos inferior e médio, as florestas secundárias antigas foram semelhantes às florestas secundárias jovens, pastos invadidos e cultivos anuais (Figura 2a-b; Tabela 2).

Tabela 2. Riqueza dos estratos inferior, médio e superior dos tipos de uso da terra (ver siglas na Tabela 1) de três mosaicos rurais (Palmares II, Maçaranduba, Travessão338-S) na região do “arco do desmatamento”, Amazônia Oriental. N = Número de amostras, Ind = número de indivíduos, S = espécies inventariadas, S-est = número estimado de espécies, Sd = desvio padrão estimado.

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Figura 2. Curvas de acumulação de riqueza de espécies por abundância de indivíduos que comparam os tipos de uso da terra (ver siglas na Tabela 1) por estrato (inferior, médio, superior) em três mosaicos rurais (Palmares II, Maçaranduba, Travessão 338-S) na região do “arco do desmatamento”, Amazônia Oriental. Linhas contínuas indicam interpolação e linhas tracejadas indicam extrapolação. Letras diferentes indicam diferença significativa entre tipos de uso considerando os intervalos de confiança a 95% (áreas sombreadas).

A ausência de fragmentos florestais conservados e o efeito do fogo nas florestas queimadas de Palmares II pode ter contribuído para uma menor riqueza das florestas secundárias antigas nos estratos inferior e médio deste mosaico. Sabemos que fragmentos florestais conservados inseridos nos mosaicos servem como importantes fontes de dispersão (Vieira e Proctor 2007); por outro lado, o fogo altera drasticamente a composição florística, reduz o dossel florestal, biomassa e número de árvores adultas (Barlow e Peres, 2008). O efeito do fogo no dossel florestal reduziu o número de indivíduos nas florestas queimadas de Palmares II em comparação com as florestas exploradas, tanto no estrato superior quanto no médio (Figura 2b-c; Tabela 2)

Como em Palmares II, as florestas secundárias não tiveram riqueza similar às florestas nos estratos inferior e médio, e as florestas queimadas foram drasticamente alteradas pelo fogo nos estratos médio e superior, apenas as florestas exploradas podem ser consideradas como coberturas florestais funcionais (CFF), ou seja, aqueles fragmentos de alta diversidade, capazes de promover o funcionamento ecossistêmico da paisagem. Esse resultado associado ao menor número de pontos amostrais em florestas exploradas (cinco pontos), revela quão frágil é o ambiente em Palmares II, pois alguns estudos mostram que quanto maior a biodiversidade dos fragmentos florestais, maior é a capacidade do ecossistema de exercer funções como produção de biomassa, decomposição e absorção de nutrientes, que irão influenciar diretamente na manutenção de serviços ecossistêmicos como estoque de carbono, produção de serrapilheira e produção de madeira (Ferraz et al., 2014; Isbell et al., 2014).

Evidências teóricas e empíricas sugerem que a persistência da biodiversidade nas paisagens alteradas declina acentuadamente quando a cobertura florestal corresponde a menos de 30% da paisagem (Banks-Leite et al., 2014). As florestas exploradas, únicas CFF em Palmares II, correpondem a 11% dos pontos amostrais. Em Maçaranduba e Travessão 338-S, a porcentagem de CFF é maior (44 e 60%, respectivamente), pois além das florestas conservadas e exploradas, as florestas secundárias antigas também possuem elevada riqueza de espécies. Portanto, a menor porcentagem de CFF em Palmares II tem forte contribuição sobre a menor riqueza encontrada nas florestas secundárias antigas deste mosaico.

A falta de CFF em Palmares II reflitiu não apenas na regeneração das florestas secundárias antigas, mas também nas secundárias jovens, as quais tiveram riqueza similar aos cultivos anuais e pastos invadidos nos estratos inferior e médio (Figura 2a-b; Tabela 2). As florestas secundárias jovens e os plantios arbóreos (esses últimos presentes apenas no Travessão 338-S), tiveram riqueza intermediárias entre os cultivos agrícolas e as florestas conservadas, exploradas e secundárias antigas em Maçaranduba e Travessão 338-S (Figura 2d-i; Tabela 2). Os plantios arbóreos no Travessão 338-S tiveram até riqueza similar às florestas conservadas, exploradas e secundárias antigas no estrato superior, mas com baixo número de indivíduos (Figura 2i; Tabela 2). A maior riqueza nos plantios arbóreos (ao contrário dos pastos invadidos) se deve ao fato de promoverem condições ambientais propícias à regeneração de árvores, através do estabelecimento de um microclima mais favorável e a atração de agentes dispersores (Carnevale e Montagnini, 2002; Cusack e Montagnini, 2004). O mesmo acontece nas florestas secundárias, que desempenham um grande papel na conservação das espécies na paisagem.

O aumento de florestas secundárias na paisagem pode contribuir para manter mais espécies através do incremento da cobertura florestal na escala da paisagem (Gardner et al., 2008; Arroyo-Rodriguez et al., 2015). Além disso, as múltiplas vias da sucessão que as florestas secundárias podem seguir implicam em maior diversidade beta, permitindo assim a acumulação de um maior número de espécies nos mosaicos rurais (Arroyo-Rodriguez et al., 2013; Puttker et al., 2015).

Finalmente, a menor riqueza encontrada nos pastos é atribuída à regeneração limitada nesses ambientes, principalmente por dois motivos (Elgar et al. 2014): (1) falta de viabilidade dos propágulos florestais, seja pela exaustão do banco de sementes durante sucessivos cultivos ou pela ausência de animais dispersores nos pastos; e, (2) pela competição que desempenha um papel importante, uma vez que as espécies forrageiras nas pastagens, como a Urochloa spp., cultivadas nas pastagens dos mosaicos estudados, alteram as condições microclimáticas, umidade e nutrientes do solo (Cheung et al., 2009; Shoo e Catterall, 2013).

3.3. Diversidade por mosaico rural

O inventário florístico mostrou que os números de espécies diminuem do chão (estrato inferior) para o dossel (estrato superior). O estrato inferior de todos os mosaicos apresentou, em média, 5,5 vezes mais espécies que o estrato superior e, o estrato médio, por sua vez, apresentou 3 vezes mais espécies que o estrato superior (Tabela 3).

Os estratos inferiores podem corresponder de 21 a 47% da riqueza total de espécies em florestas tropicais (Gentry e Dodson, 1987).  Em florestas secundárias, essa riqueza tende a aumentar à medida que o tempo de paralisação das atividades agrícolas avança (Chazdon, 2012). Outro fator que contribui para a maior riqueza nos estratos inferiores é a alta taxa de mudanças na composição florística (Costa et al. 2005), causada pela rápida entrada de espécies pioneiras nas comunidades perturbadas, pela permanência de algumas populações florestais que ainda se regeneram nos ambientes agrícolas e, por meio do banco de sementes e rebrotos (Vieira e Proctor, 2007; Mitja et al., 2008; Miranda et al., 2009).

Tabela 3. Número de indivíduos (Ind), espécies inventariadas (S), número estimado de espécies (S-est) e desvio padrão estimado (SD) encontrados nos três estratos florísticos (inferior, médio, superior) de três mosaicos rurais (Palmares II, Maçaranduba, Travessão 338-S) na região do “arco do desmatamento”, Amazônia Oriental. Número estimado de espécies e desvio padrão estimado foram obtidos a partir da extrapolação do número de amostras considerando n = 45.

Houveram diferenças significativas entre as curvas de rarefação de espécies entre os mosaicos nos estratos inferior e médio (Figura 3; Tabela 3). No estrato inferior, Travessão 338-S (542 ± 15 esp.; número de espécies e desvio padrão estimados) apresentou mais espécies que Palmares II (511 ± 17 esp.) e Maçaranduba (438 ± 13 esp.). No estrato médio, Maçaranduba (369 ± 13 esp.) teve maior riqueza que Travessão 338-S (331 ± 13 esp.), e ambos os mosaicos tiveram maior riqueza que Palmares II (276 ± 12 esp.). No estrato superior, não houve diferença significativa entre a riqueza de espécies dos mosaicos, apesar de Maçaranduba ter mostrado mais indivíduos (Figura 3; Tabela 3).

A menor riqueza no estrato inferior de Maçaranduba e Palmares II pode ser consequência da maior concentração de pastos e cultivos nestes mosaicos. Como dito anteriormente, as pastagens e os cultivos apresentaram a menor riqueza de espécies entre os tipos de uso estudados. Competição com forrageiras e fonte de dispersão limitada, associadas com o preparo de área e o manejo do gado em pastagens, são as principais causas da baixa regeneração nos tipos de uso agrícolas (Esquivel et al. 2008; Mitja et al. 2008; Elgar et al. 2014).

Figura 3. Curvas de acumulação de espécies por amostra que comparam os três estratos florísticos (a = inferior, b = médio e c = superior) entre três mosaicos rurais (Palmares II, Maçaranduba, Travessão 338-S) na região do “arco do desmatamento”, Amazônia Oriental. Linhas contínuas indicam interpolação e linhas tracejadas indicam extrapolação. Letras diferentes indicam diferença significativa entre mosaicos considerando os intervalos de confiança a 95% (áreas sombreadas por tipo de uso).

Por outro lado, Maçaranduba apresentou a maior riqueza entre os mosaicos no estrato médio, o que indica maior estabelecimento de espécies lenhosas na paisagem, possivelmente em resposta ao maior número de florestas secundárias neste mosaico (13 pontos amostrais) em comparação com Travessão 338-S e Palmares II (nove pontos cada). A regeneração florestal pode avançar rapidamente e acumular espécies a taxas elevadas em algumas florestas tropicais (Lebrija-Trejos et al. 2010), contudo, essa capacidade de resiliência ecológica das florestas secundárias é maior e mais previsível em paisagens onde florestas nativas bem preservadas, ricas em biodiversidade ainda estão presentes na paisagem (Jakovac et al., 2015; Reyer et al. 2015). Maçaraduba e Travessão 338-S ainda possuem florestas conservadas, e por isso tiveram mais espécies no estrato médio que Palmares II; contudo o Travessão 338-S possui maior cobertura florestal que Maçaranduba. Paisagens com cobertura florestal intermediária (ou seja, 20-50%), como em Maçaranduba, mostram maior variabilidade no grau de fragmentação e na borda total da floresta (Villard e Metzger, 2014), portanto, as diferenças na estrutura da paisagem e na dinâmica do uso da terra podem conduzir a diversas vias de regeneração (Arroyo-Rodriguez, et al. 2015; Jakovac et al., 2015).

Esse caráter intermediário de Maçaranduba, nos remete à hipótese dos distúrbios intermediários, normalmente aplicados às florestas primárias (Sheil e Burslem 2003); essa hipótese explica a maior riqueza quando espécies de diferentes estádios sucessionais convivem simultaneamente. Espécies pioneiras foram associadas às florestas de Maçaranduba, enquanto esse padrão não foi encontrado no Travessão 338-S (Do Vale, dados não publicados).

Apesar das diferenças nos estratos inferior e médio, não houve diferença na riqueza do estrato superior entre os mosaicos; entretanto, após considerar as diferentes paisagens estabelecidas em cada mosaico, principalmente relacionadas a quantidade de CFF presente, é provável que haja alta heterogeneidade na composição e dominância florística do estrato superior entre os mosaicos. Na Mata Atlântica, em paisagens de intensa fragmentação, ocorre uma redução na riqueza de espécies (em até 50%) e maior de dominância de espécies pioneiras, ou “secundarização” dos fragmentos florestais (Joly et al. 2014). Essas assembléias dominadas por pioneiras podem persistir como matrizes e permanecer dominados por habitats abertos, como pastagens (Tabarelli et al., 2008).

A diversidade beta entre fazendas contribuiu mais fortemente para a biodiversidade total nos mosaicos rurais, relacionada com a composição de tipos de uso implantados em cada fazenda, e tende a aumentar com a fragmentação dos tipos de uso da terra na paisagem.

A riqueza das florestas secundárias depende da quantidade de fragmentos florestais de alta riqueza dentro do mosaico; se existem muitos fragmentos florestais, então a riqueza das florestas secundárias antigas será alta, similar à riqueza das florestas; se existem poucos fragmentos florestais, ou alta degradação, como florestas queimadas, então a riqueza das florestas secundárias antigas será similar aos cultivos agrícolas, ou às florestas degradadas.

Os padrões de riqueza foram diferentes entre os estratos, à medida que a inclusão dos estratos inferior e médio ajudaram a acessar diferenças na riqueza de espécies entre tipos de uso florestais e agrícolas. A menor riqueza no estrato inferior dos mosaicos foi associada a maior quantidade de tipos de uso agrícolas, enquanto a maior riqueza no estrato médio foi associada a maior quantidade de florestas secundárias.

Este estudo foi financiado pela Agence Nationale de la Recherche, da França, através dos processos ANR-06-PADD-001-011 and ANR 06 BIODIV 009-01 (IFB-ANR); pelo governo brasileiro através do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia – Biodiversidade e Uso da Terra na Amazônia. O CNPq também concedeu a bolsa de estudo a Igor Do Vale. Nós agradecemos aos pequenos produtores de Maçaranduba, Palmares II and Travessão 338-S pela disponibilidade e pela ajuda no campo, ao Sr. Deurival da Costa Carvalho pela sua eficiência e entusiasmo durante o trabalho de campo; e aos alunos da Universidade Federal Rural da Amazônia Livia Teixeira, Luciana Brabo, Helber Shibata, Fábio Leão, Joice Silva, José Moreira, Heraldo Silva, Robson Ramos e Magno Reis por nos ajudarem no trabalho de campo.

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1. Engenheiro Florestal, Doutorando no Programa de Pós-Graduação em Ciências Florestais, Universidade Federal Rural da Amazônia. dovale.igor@gmail.com

2. Bióloga, Professora do Instituto Socioambiental e dos Recursos Hídricos, Universidade Federal Rural da Amazônia. izildinha.miranda@ufra.edu.br

3. Bióloga, Pesquisadora do Institut de Recherche pour le Développement. danielle.mitja@ird.fr

4. Biólogo, Doutorando no Programa de Pós-Graduação em Ciências Florestais, Universidade Federal Rural da Amazônia. ggaldino@gmail.com

5. Agrônomo, Universidade Federal do Sul e Sudeste do Pará. Agrônomo. alessio@ufpa.br

6. Engenheira Florestal, Professora do Campus Paragominas, Universidade Federal Rural da Amazônia. tamara.lima@ufra.edu.br

7. Engenheiro Florestal, Professor do Instituto Socioambiental e dos Recursos Hídricos, Universidade Federal Rural da Amazônia. luizgonzagacosta53@gmail.com